Histoire d'une convergence évolutive : évolution des défenses chimiques au sein de communautés de papillons mimétiques amazoniens - Université des Antilles
Theses Year : 2019

History of an evolutionary convergence : chemical defence evolution within communities of Amazonian mimetic butterflies

Histoire d'une convergence évolutive : évolution des défenses chimiques au sein de communautés de papillons mimétiques amazoniens

Abstract

Many species of aposematic butterflies express chemical defences associated with bright colour pattern perceived as a visual warning signal by predator. Within natural population, evolutionary convergent for a given colour pattern is frequently observed between phylogenetical distant species. Locally, this leads to the emergence of “mimicry rings” composed by several species sharing a given colour pattern. Müllerian mimetic interactions are positive for butterflies. Indeed, the more individuals and/or species share a given colour pattern, the better the warning signal is learnt by predator which undergo chemical defence effects. Although aposematism evolution is not fully understood, chemical defence evolution probably played an important role in the emergence of evolutionary convergence toward a coloured warning signal among mimetic species. As part of this thesis, I was interested in mimetic butterflies mostly from the Heliconiini tribe but also from the Ithomiini tribe (Nymphalidae). These two clades have diverged 82 million years ago. Although some species from these tribes have converged toward a given colour pattern, they express dramatically different defensive compounds acquired by contrasted ways. Important chemical defence variations can have consequences on predator’s behaviour and then on the whole mimicry dynamic. During larval stage, Heliconiini butterflies sequester cyanogenic glucosides from passion-vines (Passifloraceae) but also synthesize these metabolites though their lifetime. By contrast, Ithomiini uptake pyrrolizidine alkaloids mostly during adulthood from flowers and spoiled plants from Asteraceae, Apocynaceae and Boraginaceae families. The multitude plant sources and the possibility of an endogen synthesis of chemical defences, as well as their acquisition during different developmental stage (caterpillar versus adult) suggest a different evolution of chemical defences within these two tribes. During this thesis, I showed that considering Müllerian mimicry is a crucial factor to design theoretical models aiming to unravel interplays between mimicry, aposematism and host plant specialization. Within wild Heliconiini, analysing qualitative and quantitative variation of cyanogenic glucosides highlighted the strong influence of phylogenetic relationship but also ecological factors: mimicry, host plant specialization and local habitat, on chemical defence evolution. Rearing Heliconiini in controlled conditions helped characterising chemical defence variation over developmental stages and the genetic control over cyanogenic glucoside synthesis. Theoretically, butterflies from these two tribes can sequester a plethora of molecules in regards of the wide diversity of secondary metabolites produced by plants. Within Heliconiini, the panel of known defensive metabolite is pretty narrow by contract to the Ithomiini one. Taking advantage of analytical chemistry methods, I explored the diversity of cyanogenic glucosides from the Heliconiini tribe, and pyrrolizidine alkaloids from the Ithomiini tribe, and I tried to reveal new defensive molecules. The combination of different methodological approaches: modelling, liquid chromatography coupled with tandem mass spectrometry, phylogenetic signal, rearing butterflies, imaging mass spectrometry and molecular network allowed me to explore evolutionary thematic by associating biology, natural product chemistry and phylogeny.
De nombreuses espèces de papillons aposématiques possèdent des défenses chimiques associées à des patrons de coloration vifs constituant un signal d’alerte visuel pour les prédateurs. En population naturelle, il est fréquemment observé des convergences évolutives de ces motifs colorés entre espèces phylogénétiquement distantes. Ainsi, des « cercles mimétiques » formés de plusieurs espèces à l’apparence similaire émergent localement. Ces interactions de mimétisme Müllerien sont positives pour les papillons. En effet, plus le nombre d’individus et/ou d’espèces partageant le même motif est grand, plus ce signal d’alerte est efficacement appris par les prédateurs qui subissent les effets des défenses chimiques. Bien que l’évolution de l’aposématisme ne soit pas totalement élucidée, l’évolution des défenses chimiques au sein des lignées de lépidoptères a probablement joué un rôle important dans l’émergence de la convergence évolutive pour le signal d’alerte coloré entre espèces mimétiques. Dans le cadre de cette thèse je m’intéresse à des papillons mimétiques, principalement de la tribu des Heliconiini mais aussi de la tribu des Ithomiini (Nymphalidae). Ces deux clades ont divergé il y a 82 millions d’années. Si des espèces de ces deux tribus ont convergé vers un même patron de coloration, elles présentent en revanche des défenses chimiques très différentes dont les voies d’acquisition sont contrastées, ce qui peut causer d’importantes variations intra et interspécifiques qui à leur tour ont des conséquences sur le comportement des prédateurs et la dynamique du mimétisme. Les Heliconiini séquestrent des glucosides cyanogènes au stade larvaire à partir des feuilles de passiflores (Passifloraceae) mais synthétisent aussi de façon endogène ces métabolites secondaires tout au long de leur vie. En revanche, chez les Ithomiini, les défenses chimiques proviennent d’alcaloïdes pyrrolizidiniques acquis principalement au stade adulte à partir de fleurs ou végétaux en décomposition de la famille des Asteraceae, des Boraginaceae et des Apocynaceae. Les origines végétales variées et la possibilité d'une voie endogène des défenses chimiques ainsi que la différence dans les stades développementaux où elles sont acquises (chenille ou adulte) suggèrent une évolution différente des défenses chimiques dans ces deux tribus. Au cours de cette thèse j’ai pu montrer que la considération du mimétisme Müllerien est cruciale pour l’implémentation de modèle théorique visant à comprendre les boucles de rétroaction entre mimétisme, aposématisme et spécialisation sur les plantes hôtes. L’analyse des variations qualitatives et quantitatives des glucosides cyanogènes d’Heliconiini sauvages a mis l’accent sur l’influence des relations phylogénétiques mais aussi de facteurs écologiques : interaction mimétique, spécialisation à la plante hôte et micro-habitat, sur l’évolution des défenses chimiques. Elever des Heliconiini en conditions contrôlées précisa les variations des défenses chimiques au cours du développement et le contrôle génétique sur les glucosides cyanogènes synthétisés. Les papillons de ces deux tribus peuvent séquestrer un très grand panel de molécules candidates aux vues de la diversité des molécules produites par les plantes. Pourtant, la diversité des molécules de défenses connues des Heliconiini est assez restreinte contrairement à celle des Ithomiini. En exploitant des techniques de chimie analytique j’ai pu explorer la diversité des glucosides cyanogènes des Heliconiini et des alcaloïdes pyrrolizidiniques des Ithomiini pour tenter de découvrir de nouvelles molécules de défenses. La combinaison d’approches méthodologiques : de modélisation, de chromatographie liquide couplée à la spectrométrie de masse en tandem, de signal phylogénétique, d’élevage de papillon, d’imagerie par spectrométrie de masse et de réseau moléculaire a permis d’explorer des questions évolutives en alliant biologie, chimie des substances naturelles et phylogénie.
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Cite

Ombeline Sculfort. Histoire d'une convergence évolutive : évolution des défenses chimiques au sein de communautés de papillons mimétiques amazoniens. Biochimie [q-bio.BM]. Museum national d'histoire naturelle - MNHN PARIS, 2019. Français. ⟨NNT : 2019MNHN0016⟩. ⟨tel-03413104⟩
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