Systematics and Biogeography of the subgenus Heteromurus (Verhoeffiella) (COLLEMBOLA: ENTOMOBRYIDAE) in the Dinaric karst
Systématique et biogégraphie du sous-genre Heteromurus (Verhoeffiella) (COLLEMBOLA: ENTOMOBRYIDAE) dans le karst dinarique
Résumé
We explored evolutionary pathways and diversification in subterranean environments using the collembolan cave genus Verhoeffiella (formerly a subgenus of Heteromurus) as a study model. We conducted thorough morphological analyses of Verhoeffiella, tested the monophyly of the genus, explored its relationship with putative surface relative Heteromurus nitidus, and its temporal patterns of molecular diversification. The basis of the study were 411 individuals collected from 105 sites, throughout the Verhoeffiella distributional range (Iberian Peninsula, the Alps, Dinarides). We have set up a morphological framework for describing species of Verhoeffiella and found new taxonomically relevant diagnostic characters. Based on our work, the number of described species rose from 9 to 14 species. Molecular phylogeny showed that the genera Verhoeffiella and Heteromurus form a clade nested within Heteromurinae. Within the clade, both Verhoeffiella and Heteromurus were not monophyletic, implicating the need for taxonomic re-arrangements at the generic level of Heteromurinae. Molecular species delimitation methods disclosed remarkable diversification of Verhoeffiella within Dinarides, where a complex geographical pattern of five Verhoeffiella lineages resulted in a high number of co‐occurring molecular operational taxonomic units. Divergence time estimation showed two boosts of diversification, one linked to the Messinian salinity crisis and the other to Pleistocene climatic oscillations. The discovery of extensive subterranean diversification of Verhoeffiella and its closely related epigean relative Heteromurus nitidus makes Verhoeffiella a model of utmost interest within the subterranean fauna of temperate areas, where the phylogenetic origin of most troglobiotic taxa remain poorly known.
Nous avons exploré les voies évolutives et la diversification dans les environnements souterrains en utilisant le genre cavernicole collembole Verhoeffiella (anciennement un sous-genre d'Heteromurus) comme modèle d'étude. Nous avons effectué des analyses morphologiques approfondies de Verhoeffiella, testé la monophylie du genre, exploré sa relation avec un parent de surface putatif, Heteromurus nitidus, et ses schémas temporels de diversification moléculaire. La base de l'étude était constituée de 411 individus collectés sur 105 sites, dans l'ensemble de l'aire de répartition de Verhoeffiella (péninsule ibérique, Alpes, Dinarides). Nous avons établi un cadre morphologique pour décrire les espèces de Verhoeffiella et trouvé de nouveaux caractères diagnostiques pertinents sur le plan taxonomique. Sur la base de nos travaux, le nombre d'espèces décrites est passé de 9 à 14 espèces. La phylogénie moléculaire a montré que les genres Verhoeffiella et Heteromurus forment un clade au sein des Heteromurinae. Au sein du clade, Verhoeffiella et Heteromurus ne sont pas monophylétiques, ce qui implique la nécessité de procéder à des réarrangements taxonomiques au niveau générique des Heteromurinae. Les méthodes de délimitation moléculaire des espèces ont révélé une diversification remarquable de Verhoeffiella au sein des Dinarides, où un schéma géographique complexe de cinq lignées de Verhoeffiella a donné lieu à un grand nombre d'unités taxonomiques opérationnelles moléculaires cooccurrentes. L'estimation du temps de divergence a révélé deux poussées de diversification, l'une liée à la crise de salinité messinienne et l'autre aux oscillations climatiques du Pléistocène. La découverte d'une diversification souterraine étendue de Verhoeffiella et de son proche parent épigée Heteromurus nitidus fait de Verhoeffiella un modèle de grand intérêt au sein de la faune souterraine des régions tempérées, où l'origine phylogénétique de la plupart des taxons troglobiotiques reste mal connue.
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